Die erste Kirche an der Stelle der Heiliggeistkirche entstand bereits im 13. Jahrhundert als kleine romanische Basilika „Zum Heiligen Geiste“. Sie wurde vermutlich Anfang des 14. Jahrhunderts durch einen Brand zerstört und durch eine frühgotische Kirche ersetzt. In dieser fand am 18. Oktober 1386 die Eröffnungsmesse zur Gründung der Universität Heidelberg statt.
Bereits 12 Jahre später wurde unter Ruprecht III. der Kirchenchor abgerissen und durch einen größeren ersetzt. Somit gilt das Jahr 1398 als das Gründungsjahr der Heiliggeistkirche.
1410 wurde der Bau des Hallenchores vollendet und unter Ruprechts Sohn Ludwig III. folgte 1441 der Langhausbau mit dem Unterbau des Turmes. Unter Ludwig V. (1508 – 1544) wurde der Turm weitergebaut und fertiggestellt.
Im Zuge der Reformation wechselte die Kirche mehrfach zwischen lutherischer und reformiert-calvinistischer Konfession. 1563 entstand als reformiertes Bekenntnis der Heidelberger Katechismus.
Mit der Eroberung Heidelbergs durch katholische Truppen im Dreißigjährigen Krieg wurde die Stadt und die Kirche für viele Jahre katholisch.
Im Jahr 1693 wurde die Kirche, im Zuge des pfälzisch-orléansschen Erbfolgekriegs stark zerstört. Fast alle Grabplatten der Kurfürsten von der Pfalz gingen dabei verloren. Erhalten ist aber die vom Kirchengründer Ruprecht II.
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Ludwig III. war es, der den Grundstein zur späteren berühmten Pfälzischen Bibliothek, der BIBLIOTECA PALATINA legte, indem er die ersten Bücher auf den Emporen aufstellen ließ.
Papst Gregor XV. lies 1623 die BIBLIOTECA PALATINA als Kriegsbeute nach Rom bringen. Erst 1816 sollten 885 der einst über 5000 Bücher und 3524 Handschriften nach Heidelberg zurückkehren. Der Rest befindet sich bis heute im Vatikan.
Die ständigen Konfessionswechsel hatten zur Folge, dass sowohl die katholische wie auch protestantische Seite Anspruch auf die Kirche geltend machte. Dies führte dazu, dass über zwei Jahrhunderte durch eine Scheidemauer getrennt, im Chorraum die katholische Messe und im Langhaus der evangelische Gottesdienst gefeiert wurde.
Erst dem unermüdlichen Einsatz des Heiliggeistpfarrers und späteren Prälaten, Pfarrer Hermann Maas war es zu verdanken, dass es zu einer Einigung mit der katholischen Kirche kam. 1936 ging die Kirche ganz in den Besitz der Evangelischen Kirche in Baden über. Das Johannisfest 1936 war der erste Gottesdienst, der in einer Kirche ohne Scheidemauer stattfand.
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